Экспозиция Музея, открытого 8 декабря 1997 г., учитывала то, что это был первый и единственный Музей, посвященный священнику Павлу Флоренскому. Поэтому его экспозиция должна раскрывать весь жизненный путь отца Павла и основные направления его творчества.
Помещения в Музее-квартире были обозначены следующим образом: прихожая; малая комната, расположенная справа, сразу после входа в прихожую, получила название — «Род и семья»; главная (большая) комната, в которую можно пройти из малой комнаты и из прихожей, — содержит экспозицию «Столп и утверждение Истины»; «научный кабинет» П.А. Флоренского раскрывает экспозиционную тему — «Противостояние».