Собор был построен в 1489 году псковскими мастерами на белокаменном подклете конца XIV — начала XV веков (оставшемся от старого собора) и изначально был трёхкупольным. Собор очень сильно пострадал при пожаре 1547 года и был восстановлен в 1564 году с надстройкой двух глав с западной стороны. В 1572 году к собору было пристроено крыльцо, впоследствии получившее название Грозненское.
Частично сохранилась роспись, сделанная в 1508 году художником Феодосием, сыном Дионисия, «с братиею». Изначальный иконостас собора содержал иконы, написанные в 1405 году Андреем Рублёвым и Феофаном Греком. После пожара 1547 года для иконостаса были подобраны два древних ряда — Деисусный и Праздничный, эпохи Феофана Грека и Андрея Рублева.